Laura Linney approda al cinema passando prima per il teatro, ambiente nel quale è cresciuta grazie al padre, Romulus Linney, apprezzato commediografo off-Broadway. Laura ha cominciato la sua carriera dietro le quinte e poi sulla scena.
Diplomata alla Juillard School, ha lavorato in numerose produzioni a Broadway, facendosi notare in lavori come 'Sei gradi di separazione' e 'Hedda Gabler', con la quale vince nel 1994 il premio Calloway.
Il debutto sul grande schermo avviene nel 1992 grazie a un piccolo ruolo in "L'olio di Lorenzo", mentre l'anno seguente ha un ruolo più consistente in "Dave, presidente per un giorno".
Appare anche in "In cerca di Bobby Fischer", "Congo", ed è l'avvocato antagonista di Richard Gere in "Schegge di paura", interpretazione che colpisce Clint Eastwood, il quale la sceglie per il personaggio di sua figlia, un altro avvocato, in "Potere Assoluto". Nel 1998 interpreta con maestria la moglie di Jim Carrey in "The Truman show" e nel 2000 è Sammy Prescott in "Conta su di me", interpretazione che le fa vincere il premio della critica e la nomination agli Oscar 2000 come migliore attrice.
Nel 2003 è nuovamente diretta da Eastwood in "Mystic River" apprezzato molto da critica e dal pubblico.
Nel 2004 è accanto a Liam Neeson in "Kinsey" di Bill Condon ed è stata protagonista della pellicola "The Exorcism Of Emily Rose" (2005) di Scott Derrickson, presentata fuori concorso alla 62ma Mostra del Cinema di Venezia.
Ha lavorato alla pellicola "The Hottest State" (2006) diretta da Ethan Hawke e nel thriller "Breach - L'infiltrato" (2007).
E' protagonista accanto a Scarlett Johansson di "Il Diario di una Tata" (2007) presentato fuori concorso alla 64ma Mostra di Venezia e del film drammatico "The Savages" (2007) di Tamara Jenkins.
Inoltre è nel cast del film drammatico "The City of Your Final Destination" (2009).